A múzeumalapítás gondolata Hajdúszoboszlón 1956 után érett meg, a gimnázium akkori honismereti szakköri tagjainak és történelem tanáruknak lelkes munkája nyomán. Ennek eredményeként 1964-ben a gyűjtemény működési engedélyt kapott és múzeumi rangra emelkedett. A helytörténeti kiállításban kiemelt szerepet töltenek be a Bocskai- és a hajdúemlékek. A fecskefark alakú, zöld nyomott-mintás selyemből készült Bocskai-zászló nemzeti kincs.