A kiállító terem a város Fő terén 1720-ban épült, kiemelkedő műemléki értékű, barokk stílusú Kereskedőház földszintjén kapott helyet. Az épület érdekessége, hogy a 19. században közös tetőszerkezettel kapcsolták össze az eredetileg hat (különböző időpontokban keletkezett) épületből álló együttest. A Kereskedőház eredeti beosztása ma is felismerhető, a földszinten voltak a tulajdonosok üzletei, ezek mögött a raktárak, az emeleten pedig a lakások. Az árut a Vatagh György utca felőli hátsó ajtókon vitték a pincékbe és a padlásra.
1977-ben a Képtár kialakítása során elvégzett műemléki falkutatás során az épület földszintjén gyönyörű barokk freskókat tártak fel.
1978. január 27-én, szinte napra pontosan a Szentendrei Festők Társasága hivatalos bejegyzésének 50. évfordulóján nyílt meg az intézmény, mely hosszú ideig a megye egyetlen reprezentatív, időszakos tárlatok megrendezésére alkalmas kiállítóterme volt.
“Az alapgondolat az volt, hogy a Pest Megyei Múzeumok Igazgatóságához tartozó Képtár helyt adjon a megyei- és a szentendrei tárlatoknak, mutassa be a múzeum új szerzeményeit, rendezze meg a gyűjtőkörhöz tartozó jelentős mesterek életmű-kiállítását, s igény szerint fogadjon külföldi műegyütteseket is.” – fogalmazták meg a kiállítóhely küldetését az alapítók.
Ez a koncepció a mai napig működik, azzal a módosulással, hogy a Pest megyei és szentendrei tárlatok a nyolcvanas évek közepére majdnem teljesen elhaltak, illetve az 1990-es évek végén néhány éven át az időközben megnyílt szentendrei MűvészetMalomba helyeződtek át.
Ma a Szentendrei Képtárban évente 4 - 5 időszakos kiállítást mutatunk be, a Ferenczy Múzeum gyűjteményéből válogatott vagy más csoportos tárlatok mellett egy-egy emlékkiállítást a szentendrei vagy megyei képzőművészet jelentős alkotóinak műveiből. Minden évben törekszünk arra, hogy kortárs művészek is kapjanak kiállítási lehetőséget, s hogy a több mint 30 éve – a Ferenczy állandó kiállítás megnyitásával – megszűnt helytörténeti állandó kiállítás hiányát egy-egy régészeti-, történeti- és/vagy néprajzi bemutató enyhítse.
A Kereskedőház közelmúltban felújított emeleti részeiben a Megyei Múzeumigazgatóság irodái mellett dolgozószobák, múzeumpedagógiai foglalkoztató- és előadótermek vannak.
2009 nyarán a Képtár mellett nyílt meg a múzeumi kévéházként és exkluzív étteremként is működő Kereskedőház Café.